Sébastien Albert and Olivier Flores discuss their article: ‘Defaunated and invaded insular tropical rainforests won’t recover alone: recruitment limitation factors unravelled by hierarchical models of spontaneous and assisted regeneration.’
For text in French and Spanish, please see below.
Background
It is well known that wild populations of large vertebrates are in decline worldwide, with strong consequences for biotic interactions, trophic networks, nutrient cycling, and more generally, the stability of ecosystems. Even more drastically, on many tropical oceanic islands, a multitude of endemic species have been driven to extinction. Until recently, the consequences of such extinctions on forest regeneration were not well understood and often overlooked in the face of other threats, such as biological invasions. Because tree species composing mature forests can be long-lived, relict forests can give the appearance of good conservation status, while, in truth, they are in long-term decline as vital components of their population renewal are missing.
The main goal of our study was to show that the loss of large vertebrates on islands was preventing the recruitment of large-seeded trees, and that this could be overcome by artificially sowing seeds where they were absent.
The design of our study
In our study, we focused on La Réunion, a young tropical volcanic island in the Mascarene archipelago located in the Indian Ocean. This island was only colonized by humans during the 17th century and has suffered numerous extinctions among large frugivorous vertebrates including giant tortoises, parrots and parakeets, pigeons, and giant bats. Our experimental site consisted of a forested area on a two-hundred-year-old lava flow on the main slope of the Piton de La Fournaise volcano. Flanking the lava flow was an old-growth forest hosting a high diversity of fleshy-fruited native species and, to a lesser extent, exotic species. As the lava flow dated to 1800, it has grown up in the time since large vertebrate frugivores have already gone extinct on the island.
We set up an experiment to separate the effects of several processes potentially limiting the recruitment of native forest tree species. We followed the ‘dispersal loop’ scheme. In this scheme, forest regeneration starts with the production of fruits, containing seeds. Seeds are dispersed and germinate to produce seedlings. Some of these seedlings survive and recruit in the local community, building up the next generation.
For all woody trees in the local species pool, we estimated fruiting, through visual monitoring of adult trees in the vicinity, and seed dispersal, using seed traps placed under naturally present perch trees. In associated plots, we monitored seedling recruitment along two transects crossing the 1800 lava flow between the two old growth forest stands. These multiple measures constituted our observational set up for ongoing ‘spontaneous’ ecological processes.
In parallel, we conducted an in-situ experiment to test whether four species of large fleshy-fruited trees would germinate and recruit from hand-cleaned seeds. These species, which currently lack dispersers, are absent on the 1800 lava flow but present in the old growth forest. Sowing hand-cleaned seeds therefore mimicked seed dispersal by formerly active vertebrates.
We also tested the effect of exotic invasive plant and rat species on recruitment. We controlled plant species and excluded rats using metal mesh on half of the sowing plots. As we conducted these observations and experiments in field conditions, unobserved variability in relation to microscale plot conditions or species traits could influence our estimates. We therefore analysed the processes of the dispersal loop using the powerful hierarchical Bayesian modelling framework implemented under the flexible greta software.
What we found
We found that large-seeded species were absent from the seed rain, although mature trees did fruit and were potential seed sources. Small-seeded native species were present in the seed rain but did not recruit on the 1800 flow, most likely due to competition with the invasive vegetation. The only group of native plants that recruited to the 1800 flow were medium-seeded plants.
Direct sowing restored recruitment for three large-seeded species that were capable of surviving and growing in most of the plots on the 1800 flow, regardless of the treatment. Notably, rats had an overall weak negative impact. Hence, our results show that the recruitment of native species was mainly limited by ineffective dispersal following frugivores’ loss and strong competition exerted by invasive plants.
Our take-home message
Of larger importance, these findings reveal that defaunated forests, especially on islands, won’t recover alone: active restoration, through direct sowing as performed here, and rewilding by functional analogues are needed to counter their ongoing decline and eventual disappearance in the longer-term.
Le sort tragique des forêts tropicales de plaine dans les terres perdues des Dodos
Le contexte
Il est notoire que les populations sauvages de grands vertébrés subissent un fort déclin à l’échelle mondiale, avec de fortes conséquences sur les interactions biotiques, les réseaux trophiques, le cycle des nutriments, et plus généralement sur la stabilité des écosystèmes desquels elles ont disparu, les forêts tropicales en premier lieu. Plus dramatique encore, sur de nombreuses îles océaniques tropicales, ces animaux ont été détruits jusqu’au dernier, entraînant de nombreuses extinctions d’espèces endémiques. Jusqu’à récemment, les conséquences d’un tel héritage sur la régénération forestière n’étaient pas bien comprises ou minimisées face à d’autres menaces telles que les invasions biologiques. Les espèces d’arbres tropicaux étant souvent longévifs, les forêts relictuelles peuvent être considérées dans un état de conservation relativement bon, alors que leur déclin à long terme est inéluctable en raison du déficit de renouvellement des populations.
L’objectif principal de notre étude était de montrer que les arbres à grosses graines peuvent s’installer dans la végétation lorsque les graines dépulpées (débarassées de leur pulpe charnue) sont semées là où ces espèces sont absentes, et que la principale limitation à leur régénération spontanée est le manque de grands vertébrés capables de se nourrir de leurs fruits et dispersent ces graines.
Une expérience in natura
Pour notre étude, nous nous concentrons sur La Réunion, une jeune île volcanique de l’archipel des Mascareignes qui n’a été colonisée qu’au 17ème siècle par les humains, mais qui a subi de nombreuses extinctions de grands vertébrés frugivores dont des tortues géantes, des perroquets et perruches, des pigeons et des chauves-souris géantes. Notre site expérimental est constitué d’une coulée de lave bicentenaire s’étendant vers la mer le long du versant principal du volcan Piton de La Fournaise et flanquée de deux fragments de forêt déposés sur des substrats vieux de plus de quatre cents ans. La forêt ancienne abrite une grande diversité d’espèces indigènes à fruits charnus et, dans une moindre mesure, d’espèces exotiques, tandis que la coulée de lave date de l’année 1800, période à laquelle tous les grands frugivores vertébrés avaient déjà disparu.
Sur ce site donc, nous avons mis en place un dispositif expérimental permettant de séparer les effets de plusieurs processus limitant potentiellement le recrutement des espèces forestières indigènes. Dans cette perspective, le schéma de la « boucle de dispersion » a servi de cadre conceptuel à l’étude : ce schéma considère que la régénération commence par la production de fruits contenant des graines qui sont dispersées, puis germent pour produire des plants, dont certains survivront et pourront s’installer dans la communauté locale et former ainsi les prochaines générations.
Pour chacune des espèces ligneuses présentes dans le voisinage du site d’étude, nous avons estimé : (i) la production de fruits grâce à un suivi visuel des arbres adultes, (ii) la dispersion des graines dans quarante pièges à graines placés sous les perchoirs naturellement présents, et (iii) le recrutement précoce grâce à des placettes de suivi associées, tout ceci étant installé le long de deux layons traversant la coulée 1800 entre les deux peuplements forestiers voisins. Ces multiples mesures constituent notre dispositif d’observation des processus écologiques «spontanés».
En parallèle, nous avons également mené une expérience in situ pour tester si quatre espèces de grands arbres à fruits charnus peuvent germer et recruter à partir de graines nettoyées et semées à la main. Ces espèces manquent actuellement de disperseurs, elles sont absentes sur la coulée de lave de 1800 mais présentes dans la forêt ancienne : le semis de graines limite donc la dispersion des graines par des vertébrés autrefois actifs.
Nous avons également testé l’effet des espèces de plantes invasives de plantes et des rats sur le recrutement en contrôlant ces espèces sur la moitié des parcelles de semis dans un plan croisé, par arrachage et à l’aide de treillis métalliques. Ces observations et expériences étant menées dans des conditions de terrain, une variabilité non observée dues aux conditions locales à micro-échelle ou aux caractéristiques des espèces pourrait influencer nos estimations. Nous avons donc analysé les processus de la boucle de dispersion à l’aide du puissant cadre de modélisation bayésienne hiérarchique mis en œuvre sous le logiciel flexible greta.
Les résultats
Nos observations et analyses montrent que les espèces à grosses graines étaient absentes de la pluie de graines, bien que les arbres matures aient donné des fruits et constituaient des sources potentielles de graines. Des espèces indigènes à petites graines étaient présentes dans la pluie de graines mais n’ont pas été recrutées sur la coulée de lave de 1800, probablement en raison de la compétition avec la végétation envahissante en place ; les rares plantes indigènes qui ont recruté d’une manière ou d’une autre sur la coulée 1800 étaient des plantes dispersées à graines moyennes.
Le semis direct a rétabli le recrutement de trois espèces à grosses graines qui étaient effectivement capables de survivre et de croître dans la plupart des parcelles de la coulée 1800, quel que soit le traitement ; notamment, les rats ont eu un impact négatif globalement faible. Ainsi, nos résultats montrent que le recrutement des espèces indigènes était principalement limité par une dispersion inefficace suite à la perte des frugivores et par une forte compétition exercée par les plantes envahissantes.
La leçon centrale
De plus grande portée, ces résultats révèlent que les forêts “défaunées”, en particulier sur les îles, ne se rétabliront pas seules : une restauration active, par semis direct comme réalisé ici, et un réensauvagement par des espèces fonctionnellement analogues à celles disparues sont nécessaires pour contrer leur déclin en cours et leur disparition éventuelle à long terme.
El trágico destino de los bosques tropicales de tierras bajas de las islas de los Dodos
El contexto
Es bien sabido que las poblaciones silvestres de grandes vertebrados están experimentando una fuerte disminución a escala global, con fuertes consecuencias sobre las interacciones bióticas, las redes alimentarias, el ciclo de los nutrientes y, más en general, sobre la estabilidad de los ecosistemas de los que han desaparecido, que son fundamentalmente bosques tropicales. Aún más dramático es el hecho de que en muchas islas oceánicas tropicales estos animales han sido eliminados hasta el último de sus ejemplares, lo que ha provocado numerosas extinciones de especies endémicas. Hasta hace poco, las consecuencias de tal legado en la regeneración forestal no se entendían bien frente a otras amenazas como las invasiones biológicas. Dado que las especies de árboles tropicales son longevas, los bosques relictos pueden ser considerados en un estado de conservación relativamente bueno, aunque su declive a largo plazo sea inevitable debido a la falta de renovación de la población.
El principal objetivo de nuestro estudio fue demostrar que los árboles productores de grandes semillas pueden establecerse en la vegetación cuando las semillas se siembran despulpadas (es decir, cuando se elimina previamente su pulpa carnosa) allí donde estas especies están ausentes, y que la principal limitación para su regeneración espontánea es la falta de grandes vertebrados capaces de alimentarse de sus frutos y dispersar estas semillas.
Una experiencia natural
Este estudio fue realizado en la isla de La Reunión, una joven isla volcánica del archipiélago de las Mascareñas que no fue colonizada por humanos hasta el siglo XVII, pero que posteriormente ha sufrido numerosas extinciones de grandes vertebrados frugívoros, incluidas tortugas gigantes, loros, periquitos, palomas y murciélagos gigantes. El experimento se desarrolló en una colada bicentenaria de lava que se extiende hacia el mar a lo largo de la vertiente principal del volcán Pitón de La Fournaise, y flanqueado por dos fragmentos de bosque sobre sustratos de más de cuatrocientos años de edad. Este bosque sustenta una gran diversidad de especies autóctonas con frutos carnosos y, en menor medida, especies exóticas, mientras que la colada de lava data del año 1800, momento en el que ya habían desaparecido todos los grandes vertebrados frugívoros.
En este lugar hemos instalado un dispositivo experimental que nos permitirá separar los efectos de varios procesos que potencialmente limitan el reclutamiento de especies forestales nativas. Desde esta perspectiva, el diagrama del “bucle de dispersión” sirvió como marco conceptual para el estudio: este diagrama considera que la regeneración comienza con la producción de frutos que contienen semillas que se dispersan, luego germinan para producir plantas, de las cuales algunas sobrevivirán y podrán instalarse en la comunidad local y así formar a las próximas generaciones.
Para cada una de las especies leñosas presentes en las cercanías del lugar de estudio, estimamos: (i) la producción de frutos mediante monitoreo visual de árboles adultos, (ii) la dispersión de semillas en cuarenta trampas de semillas colocadas debajo de las ramas, y (iii) el reclutamiento temprano gracias a parcelas de seguimiento asociadas, todo ello instalado a lo largo de dos caminos que cruzan la colada de 1800 entre los dos rodales forestales vecinos. Estas múltiples mediciones constituyen nuestro sistema para observar procesos ecológicos “espontáneos”.
Paralelamente, también llevamos a cabo un experimento in situ para probar si cuatro especies de árboles productores de frutas grandes y carnosas podían germinar y ser reclutados a partir de semillas despulpadas y sembradas a mano. Estas especies carecen actualmente de dispersores y están ausentes en la colada de lava de 1800, pero estaban presentes en el antiguo bosque: la siembra de semillas imita, por tanto, la dispersión de semillas por parte de vertebrados anteriormente activos.
También probamos el efecto de especies de plantas invasoras y de las ratas en el reclutamiento, controlando estas especies en la mitad de las parcelas de plántulas con un diseño cruzado, desarraigando y usando malla de alambre. Como estas observaciones y experimentos se llevan a cabo en condiciones de campo, la variabilidad no observada debido a condiciones locales a micro-escala o características de las especies podría influir en nuestras estimaciones. Por lo tanto, analizamos los procesos del bucle de dispersión utilizando el potente marco de modelado bayesiano jerárquico implementado bajo el software flexible Greta.
Los resultados
Nuestras observaciones y análisis muestran que las especies de grandes semillas estuvieron ausentes en la lluvia de semillas, aunque los árboles maduros produjeron frutos y fueron fuentes potenciales de semillas. En la lluvia de semillas estuvieron presentes especies nativas de semillas pequeñas, pero no fueron reclutadas en la colada lávica de 1800, probablemente debido a la competencia con la vegetación invasora existente; las pocas plantas nativas que de alguna manera se incorporaron al elenco de 1800 eran dispersoras de semillas medianas.
La siembra directa restauró el reclutamiento de tres especies de semillas grandes que efectivamente pudieron sobrevivir y crecer en la mayoría de las parcelas de la colada de 1800, independientemente del tratamiento; En particular, las ratas tuvieron un impacto negativo general bajo. Por lo tanto, nuestros resultados muestran que el reclutamiento de especies nativas estuvo limitado principalmente por una dispersión ineficiente tras la pérdida de frugívoros y por la fuerte competencia de las plantas invasoras.
La lección central
Estos resultados revelan que los bosques defaunados, particularmente los insulares, no se recuperarán solos: la restauración activa, mediante siembra directa, como se ha llevado aquí a cabo, y la reforestación con especies funcionalmente análogas a las desaparecidas, son necesarias para contrarrestar su actual decadencia y posible desaparición de estos bosques a largo plazo.
